Diversidad de Halymeniaceae (Halymeniales, Rhodophyta) en México
Diversity of Halymeniaceae (Halymeniales, Rhodophyta) in México
José Federico Rosas Ortíz1, María Luisa Núñez-Resendiz2*,Kurt M. Dreckmann2 & Abel Sentíes2
1Estudiante de Biología, Facultad de Ciencias, Universidad Nacional Autónoma de México (UNAM). Coyoacán, C04510, Apartado Postal 70–474, Ciudad de México, México.
2Departamento de Hidrobiología, Universidad Autónoma Metropolitana - Iztapalapa. (UAM-I). 09340, Apartado postal 55-535, Ciudad de México, México.
*Email:mlnr@ciencias.unam.mx
Rosas Ortíz, J.F., M.L. Núñez-Resendiz, K.M. Dreckmann & A. Sentíes. 2019. Diversidad de Halymeniaceae (Halymeniales, Rhodophyta) en México. Cymbella 5 (2-3): 135-146
Resumen
La familia Halymeniaceae está conformada por 38 géneros y 349 especies taxonómicamente válidas, ampliamente distribuidas en todo el mundo. Estructuralmente se caracterizan por una construcción multiaxial y reproducción sexual que involucra ramas carpogoniales, células auxiliares y tetrasporangios cruzados. Desde 1940, de las 349 especies actualmente en uso para la familia, 52 especies y una variedad han sido registradas para México, lo que representa el 15% de la diversidad de la familia a nivel mundial, 42 especies (12 %) y una variedad han sido registradas en los estados del Pacífico y 12 especies (3 %) en los estados del Atlántico. De los géneros que se distribuyen en México, Cryptonemia, Dermocorynus, Grateloupia y Halymenia han sido registrados en ambos océanos, mientras que Carpopeltis, Norrisia, Pachymenia y Prionitis son exclusivos del Pacífico mexicano y Codiophyllum del Atlántico mexicano. Cryptonemia obovata y Grateloupia filicina son especies comunes en ambos océanos. Finalmente, los estados con mayor número de registros fueron Baja California en el Pacífico y Tamaulipas, Veracruz y Quintana Roo en el Atlántico. A pesar de que esta familia ha sido muy poco estudiada en México, se espera que la aplicación de herramientas moleculares para su estudio incremente de manera significativa la diversidad alfa en las costas mexicanas.
Palabras clave: Atlántico mexicano, distribución, Pacífico mexicano, riqueza, sinónimos nomenclaturales.Abstract
The family Halymeniaceae are integrated by 38 genera and 349 taxonomically valid species widely distributed around the world. Structurally are characterised by a multiaxial thallus and sexual reproduction that involves carpogonial branches, auxiliary cells, and cruciately tetrasporangia. Since 1940, of the 344 species currently in use for the family, 52 species and a variety have been recorded for Mexico, representing 15% of the worldwide diversity in the family, 42 species (12%) and a variety have been recorded in the Pacific states and 12 species (3%) in the Atlantic states. From the genera that are distributed in Mexico, Cryptonemia, Dermocorynus, Grateloupia and Halymenia have been recorded in both oceans, while Carpopeltis, Norrisia, Pachymenia and Prionitis are exclusive to the Mexican Pacific and Codiophyllum to the Mexican Atlantic. Cryptonemia obovata and Grateloupia filicina are common species in both oceans. Finally, the states with the highest number of records were Baja California in the Pacific and Tamaulipas, Veracruz and Quintana Roo in the Atlantic. Although this family has been very poorly studied in Mexico, the application of molecular tools for their study is expected to significantly increase the alpha diversity in the Mexican coasts.
Keywords: distribution, Mexican Atlantic, Mexican Pacific, nomenclatural synonyms, richness.Introducción.
El orden Halymeniales es uno de los más diversos y mejor estudiados en las algas rojas, comprende cerca de 354 especies distribuidas en dos familias, Tsengiaceae (Saundersand & Kraft 2002) y Halymeniaceae (Womersley & Lewis 1994), de las cuáles esta última, además de ser la más antigua y dar nombre al orden, contiene al mayor número de especies. Actualmente, Halymeniaceae está conformada por 38 géneros y 349 especies taxonómicamente válidas (Guiry & Guiry 2020), ampliamente distribuidas en ambientes templados y tropicales en los océanos de todo el mundo (Azevedo et al. 2016; Gabrielson 2008; García-Jiménez et al. 2008; Hernández-Kantún et al. 2012). Sus representantes son muy diversos morfológicamente, presentan talos lubricados que pueden ser aplanados, complanados o cilíndricos, de formas acintadas, foliosas, esponjosas o arbustivas (Fig. 1), erectos o rastreros o decumbentes, poco a muy ramificados, de 10-60 cm de talla (Athanasiadis 2016; Womersley y Lewis 1994). Sin embargo, todas ellas se caracterizan por presentar una estructura multiaxial, médula filamentosa con numerosos pit-connections secundarios y corteza pseudoparenquimatosa; pit-plugs delimitados por una membrana en ambas superficies; ramas carpogoniales de 2 a 4 células, dirigidas hacia el exterior; filamentos conectivos de post-fertilización surgiendo directamente del carpogonio, ramificados y septados; células auxiliares en un sistema de rama cortical separado; carposporofito multilobulado, la mayoría de las células formando carposporangios; tetrasporangios decusada o cruciadamente divididos (Kawaguchi 1991; Womersley y Lewis 1994). Los caracteres reproductivos femeninos son, sin embargo, los que tradicionalmente han sido utilizados para delimitar a las especies en varios géneros. El sistema reproductivo femenino en Halymeniaceae consiste en un ámpula de rama carpogonial separada de un ámpula generadora de la célula auxiliar, ambas participantes en la fecundación (Athanasiadis 2016; Chiang 1970; Huisman y DeClerck 2018; Womersley y Lewis 1994). A la fecha, han sido descritos ocho tipos morfológicos de ámpulas para la reproducción de las especies de la familia (Chiang 1970; D’Archino et al. 2014).
Por otro lado, varias especies de la familia poseen importancia económica debido a que, en algunas de ellas, como Cryptonemia crenulata (J. Agardh) J. Agardh, los carragenanos presentes en su pared celular pueden ser utilizados para la industria (Zablackis & Perez. 1990; Zibetti et al. 2005), mientras que otras especies, poseen actividad antitumoral o antibacterial como resultado de su metabolismo secundario (García-Bueno et al. 2014; Sen et al. 2002).
Con el empleo de marcadores moleculares en los estudios de sistemática filogenética en especies de algas rojas, se ha reescrito prácticamente la clasificación biológica de ese grupo (Cianciola et al. 2010; Rodríguez-Prieto et al. 2018) y la familia Halymeniaceae es uno de los grupos en donde se han realizado grandes cambios taxonómicos a diferentes niveles jerárquicos. Entre ellos, la descripción de nuevas especies (Azevedo et al. 2016; Bolton et al. 2016; Cao et al. 2016a, b; Kawaguchi et al. 2003; Lee & Kim 2019; Lin et al. 2008; Liu et al. 2014; Mateo-Cid et al. 2005; Núñez-Resendiz et al. 2020; Schneider et al. 2018; Tan et al. 2015, 2018; Yang & Kim 2014; Zhao et al. 2012), varios géneros han sido parcial o totalmente segregados (Kawaguchi et al. 2004; Lin & Liang 2011), o fusionados (Kawaguchi et al. 2002; Rodríguez-Prieto et al. 2018; Russell et al. 2009), diversos géneros o especies que fueron puestos en sinonimia han sido reestablecidos (DeClerck et al. 2005a, b; Faye et al. 2004; Gabrielson 2008; LeGall et al. 2018; Lou et al. 2019; Tan & Lim 2018; Wang et al. 2000; Wilkes et al. 2005), a partir de otras especies se han creado categorías superiores (Calderon et al. 2016; D’Archino et al. 2014; Hommersand et al. 2010; Manghisi et al. 2014; Rodríguez-Prieto et al. 2018) y la distribución de otras especies ha sido acotada o han sido calificadas como invasoras para algunas regiones (D’Archino et al. 2007; García-Jiménez et al. 2008; Gavio & Fredericq 2002; Hernández-Kantún et al. 2012; Marston & Villalard-Bohnsack 2002; Montes et al. 2016; Verlaque et al. 2005).
A pesar de su diversidad y abundancia en las costas mexicanas y de que en otras partes del mundo existen trabajos monográficos completos de varios géneros de Halymeniaceae, en México sólo se les menciona en listados florísticos y catálogos con registros de especies (Dreckmann 1998; Godínez-Ortega et al. 2019; Mateo-Cid et al. 2005; Núñez-Resendiz et al. 2019; Ortega et al. 2001; Pedroche et al. 2019). Sin embargo, estos trabajos constituyen la base del conocimiento de esta familia en las costas mexicanas. Para la costa del Pacífico de México destacan los trabajos de Dawson (1944a, b, 1961), Mateo-Cid et al. (2005); Norris et al. (2019), Pedroche et al. (2019) y Setchell & Gardner (1924). Para la costa Atlántica de México destacan los trabajos de Callejas-Jiménez et al. (2005), Dreckmann (1998), Godínez-Ortega et al. (2019), Núñez-Resendiz et al. (2020), Ortega et al. (2001), Sentíes & Dreckmann (2013), Taylor (1960) y Wynne (2017).
Diversidad.
Desde la circunscripción de la familia Halymeniaceae por Bory en 1828 se han registrado cerca de 758 nombres de especies en aproximadamente 45 géneros, 414 de los cuales son actualmente sinónimos nomenclaturales, dejando ocho géneros en desuso (Abbottia Perestenko, Cyrtymenia F. Schmitz, Dactylymenia J. Agardh, Dictyophora F. Schmitz, Halymeniopsis Yamada, Sinkoraena H.-B. Lee, J.A. Lewis, G.T. Kraft & I.K. Lee, Sinotubimorpha W.-X. Li & Z.-F. Ding). De los 38 géneros válidos actualmente para la familia, nueve se distribuyen en los litorales mexicanos (Cuadros 1 y 2), lo que representa el 24 % de la diversidad de la familia a nivel de género en el mundo. De las 349 especies actualmente en uso para la familia (Guiry & Guiry 2020), 52 especies y una variedad han sido registradas para México, lo que representa el 15 % de la diversidad de las especies de la familia a nivel mundial. De esta diversidad, 42 especies (12 %) y una variedad han sido registradas en los estados del Pacífico (Cuadro 1) y 12 especies (3 %) en los estados del Atlántico (Cuadro 2). Dado que la diversidad actual de macroalgas marinas mexicanas de la división Rhodophyta se cuenta en aproximadamente 1855 nombres de especies para el Pacífico y 900 nombres de especies para el Atlántico (Pedroche & Sentíes 2003; Wynne 2017), se estima que las 42 especies registradas para el Pacífico representan el 2.3 % de la diversidad a nivel nacional, mientras que las 12 especies registradas para el Golfo de México y Caribe mexicano representan el 1.3 %. De los géneros que se distribuyen en México, Cryptonemia J. Agardh, Dermocorynus P. Crouan & H. Crouan, Grateloupia C. Agardh y Halymenia C. Agardh se comparten en ambos océanos. Los géneros Carpopeltis F. Schmitz, Norrisia Balakrishnan, Pachymenia J. Agardh y Prionitis J. Agardh son exclusivos del Pacífico mexicano, mientras el género Codiophyllum J.E. Gray es exclusivo del Atlántico mexicano. Además, Cryptonemia obovata J. Agardh y Grateloupia filicina (J.V. Lamouroux) C. Agardh son especies comunes en ambos océanos.
Respecto a su distribución en los litorales mexicanos, las costas con mayor número de géneros y especies (g/e) registrados en el Pacífico son: Baja California (6/29 y una variedad), Baja California Sur (5/29) y Sonora (5/22 y una variedad), seguido por Sinaloa (3/9), Oaxaca (3/8), Jalisco (2/7), Islas Revillagigedo (3/5), Michoacán (2/5), Guerrero (2/4), Nayarit (3/4); y finalmente, los estados con menos número de registros son Colima y Chiapas (1/1) (Cuadro 1). En cuanto a las costas del Atlántico, los estados con mayor número de géneros y especies registradas son: Tamaulipas (3/5), Quintana Roo (3/5) y Veracruz (2/5), seguido de Campeche (2/4), Yucatán (2/4) y Tabasco (2/2), donde se presenta la menor diversidad (Cuadro 2). En general, los estados con la mayor riqueza taxonómica pertenecen a la Penínsulas de Baja California en el Pacífico y a Tamaulipas, Veracruz y Quintana Roo en el Atlántico. Sin embargo, la diversidad del Pacífico podría deberse, además de a las condiciones de temperatura templada que son propicias para el establecimiento de la mayoría de las especies de la familia, a que en estos estados laboran un mayor número de especialistas, mientras que en los estados del Atlántico y en aquellos con menos número de registros, podría deberse a las condiciones fisiográficas y a las temperaturas de los sitios donde crecen estas especies, que al ser climas tropicales, su establecimiento puede verse limitado o impedido. Por otro lado, la poca diversidad en el Atlántico también puede deberse tanto a que, cuando crecen en estos ambientes tropicales, crecen a grandes profundidades (por debajo de los 20 m), limitando el muestreo a técnicas especializadas de buceo, como a la falta de experiencia en el grupo, ya que se trata de especies monótonas, es decir poco variables morfológicamente, que fácilmente pueden ser identificadas de manera errónea.
Curva de acumulación de especies. Los primeros registros de especies de Halymeniaceae para la costa del Pacífico de México, a principios del siglo XX, fueron Grateloupia howei, G. prolongata, G. violaceae, Prionitis acroidalea (como G. acroidalea) y P. abbreviata (Setchell & Gardner 1924). Desde entonces hasta los 40’s, cuando aparecen los trabajos de Dawson (1944a, b y posteriores) con nuevos registros de la familia para la zona, se habían añadido ya a la ficoflora de la región 50 nombres de especies de Halymeniaceae distribuidos en 6 géneros. Desde esta década hasta 1980, el número de nombres de especies añadidas a la flora del Pacífico se mantuvo siempre en incremento, tal como lo muestra la gráfica acumulada en la Fig. 2 (que considera nombres que actualmente son sinónimos nomenclaturales o han sido transferidos a otras familias), contabilizando para entonces 70 nombres de especies distribuidos en 7 géneros. Desde entonces al presente, los estudios florísticos en que se incluyan especies de Halymeniaceae para la región han sido escasos, ya que en los últimos 40 años únicamente se han añadido 6 nombres de especies y un género (Fig. 2). Considerando únicamente nombres taxonómicamente válidos en la actualidad (Guiry & Guiry 2020), la diversidad de Halymeniaceae en las costas del Pacífico mexicano, se estima en un total de 43 nombres que corresponden con 42 especies y una variedad, distribuidos en 8 géneros (Cuadro 1). En la gráfica de la Fig. 2 (total de nombres considerando sinónimos), se observa también que el incremento de especies es superior, en una proporción aproximada de 9:1, al número de nombres genéricos.
Para la costa Atlántica mexicana, en 1846 Liebman hizo el primer registro de esta familia (Grateloupia filicina). Sin embargo, en esta región, las especies no han sido ampliamente estudiadas en comparación con el Pacífico, ya que desde 1846 a 1950, la curva se mantiene constante, añadiéndose únicamente 2 nombres de especies y un género en casi un siglo. Entre 1960-1990 se añadieron 13 nombres más de especies y 4 géneros, como se muestra en la gráfica acumulada en la Fig. 3 (que considera nombres que actualmente son sinónimos nomenclaturales o han sido transferidos a otras familias). Desde 1990 al presente, se ha añadido cada década una especie y sólo un género, y en 2019, 2 especies y un género (Godínez-Ortega et al. 2019; Núñez-Resendiz et al. 2020), lo que da un total de 20 especies distribuidas en 6 géneros (Fig. 3). Considerando únicamente nombres taxonómicamente válidos en la actualidad (Guiry & Guiry 2020), la diversidad de Halymeniaceae en las costas del Atlántico mexicano, se estima en un total de 12 especies distribuidas en 5 géneros (Cuadro 2). En la gráfica de la Fig. 3 (total de nombres considerando sinónimos), se observa también que el incremento de especies es superior, en una proporción aproximada de 3:1, al incremento en nombres genéricos.
Expectativa taxonómica. Las filogenias actuales basadas en marcadores moleculares han introducido numerosos y notables cambios a la taxonomía de la familia Halymeniaceae, reclasificando prácticamente a todas las especies (Rodríguez-Prieto et al. 2018; 2019). Por ejemplo, muchos géneros han mostrado ser parafiléticos (Huisman et al. 2011; Schneider et al. 2018), lo que ha resultado en un considerable incremento a la diversidad alfa al interior de la familia desde 2001 al presente. En México, sólo se ha realizado un estudio filogenético en esta familia, resultando en la descripción de una nueva especie para el Atlántico (Núñez-Resendiz et al. 2020). Siguiendo esta tendencia, se considera que la aplicación de marcadores moleculares en la identificación taxonómica de los especímenes mexicanos de Halymeniaceae, arrojará novedades taxonómicas que indudablemente redundarán en un incremento significativo de la biodiversidad algal conocida para México, ya que, a pesar de su abundancia en las costas mexicanas, el conocimiento de la familia Halymeniaceae es muy limitado. Como lo refleja el presente análisis, han transcurrido entre 30 y 40 años en que las adiciones a la flora mexicana en esta familia han sido prácticamente nulas. A pesar de que se les sigue registrando en los estudios florísticos presentes, se siguen registrando las mismas especies ya conocidas. Sin embargo, ninguno de esos registros, excepto Codiophyllum mexicanum que además de ser una nueva especie constituye un nuevo registro genérico para todo el litoral Atlántico (Núñez-Resendiz et al. 2020), han sido estudiados molecularmente. Incluso, muchas de las especies registradas en los litorales mexicanos al presente, ya han sido restringidas, molecularmente, a otras regiones del Atlántico norte o Indo-Pacífico (Schneider et al. 2018), lo que revela la necesidad de ahondar en la revisión de la diversidad de Halymeniaceae para México desde un enfoque molecular.
AGRADECIMIENTOS.
Este trabajo incluye la revisión bibliográfica del proyecto de investigación “Diversidad y distribución de las especies de la familia Halymeniaceae (Halymeniales, Rhodophyta) en la Península de Yucatán” con el que el primer autor optará por la modalidad de titulación de apoyo a la investigación, para obtener el título de Licenciado en Biología, el cuál es financiado por los proyectos: (UAMI-CBS2019-2022 sesión 15.18 281118 y UAMI-CA- 117, PRODEP).
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Recibido: 15.10.19
Revisado: 13.01.20
Corregido: 6.02.20
Aceptado: 7.02.20
Revisoras: Ileana Ortegón Aznar y Brigitte Gavio
